Преемником митрополита Филиппа был избран епископ Коломенский Геронтий. В прошлом он был настоятелем Симонова монастыря. В месяцеслове келаря Троице-Сергиева монастыря, созданном в середине XVII века, имеется под 5 мая память преставления «преподобного отца нашего Геронтия, митрополита Московского». Имя митрополита Геронтия в феврале 2001 года было включено в Собор святителей Московских. В число общецерковных святых его имя внес Архиерейский Соборо Русской Православной Церкви в 2016 году.

Во времена митрополита Геронтия русскими мастерами в Кремле строился новый Успенский собор. Построенный до закомар, собор рухнул. Руководство строительством было поручено прибывшему из Италии инженеру Аристотелю Фьораванти. В 1479 году строительство завершилось. Освящение произошло 12 августа. В собор перенесли мощи святителя Петра и других митрополитов. Широкомасштабное строительство в Кремле продолжалось. Построили Благовещенский и Архангельский (уже при Василии III) соборы, Грановитую палату, великокняжеский дворец.       

При освящении Успенского собора между великим князем Иоанном III и митрополитом Геронтием произошел конфликт, достигший грандиозных размеров. Какие-то «прелестники» говорили великому князю, что митрополит ходил с крестным ходом вокруг храма неправильно - не по солнцу (не посолонь). Великий князь прогневался на митрополита и сказал, что за такие дела приходит гнев Божий. Открылась полемика вокруг спорного вопроса. Большинство духовенства поддержало по этому вопросу митрополита. Митрополит Геронтий указывал на то, что диакон при каждении престола начинает с правой стороны и, следовательно, ходит вокруг престола против солнца. Великого князя поддержали архиепископом Ростовский Вассиан (Рыло) и архимандрит Чудова монастыря Геннадий (Гонзов).[129] Они считали, что ходить крестным ходом надо по солнцу (посолонь), говоря, что: «Христос, Солнце праведное, наступил на ад, связал смерть и освободил души; потому и на Пасху исходят (посолонь), то же прообразуют на утрени».

Чрез три года спор вспыхнул с новой силой. Великого князя поддержали только преемник Вассиана архиепископ Ростовский Иоасаф и архимандрит Геннадий (Гонзов). Все остальные, кто высказывался по спорному вопросу, говорили за митрополита. Иоанн III запретил освящать храмы до решения спорного вопроса. Митрополит Геронтий удалился в Симонов монастырь, заявив, что не вернется на кафедру до тех пор, пока великий князь лично не прибудет к нему с извинениями. Великий князь послал в Симонов монастырь своего сына от первого брака князя Иоанна Молодого. Но митрополит этим не удовлетворился. Иоанну III пришлось ехать с извинениями самому. Он обещался митрополиту впредь не вмешиваться в церковные дела. Крестные ходы стали ходить не посолонь. Великий князь, по-видимому, не простил обиды. Через два года после конфликта митрополит Геронтий заболел и, задумав оставить митрополию, переехал в Симонов монастырь, взяв, однако, с собой ризницу и символ своей власти – митрополичий посох. Выздоровев, Геронтий решил возвратиться на митрополию. Иоанн III попытался воспрепятствовать его возвращению. Он послал в Симонов монастырь бывшего настоятеля Троице-Сергиева монастыря Паисия (Ярославова). Паисий должен был уговорить Геронтия не возвращаться. Митрополит не послушался и несколько раз пытался возвратиться, но по приказанию великого князя его каждый раз перехватывали и возвращали в монастырь. Иоанн III желал видеть митрополитом Паисия (Ярославова), но тот отказался от этой чести. Тогда великий князь спросил у него: следует ли возвратить на митрополичий престол Геронтия? Паисий посоветовал так и сделать. Тогда митрополит Геронтий был возвращен на кафедру.

В 1478 году великий князь узнал о новых антимосковских выступлениях в Новгороде. По благословению митрополита Геронтия он отправился с сильным войском в поход против непокорного города. Новгород покорился. Новгородские вольности были ликвидированы. При расследовании дела выяснилось, что к антимосковскому заговору оказался причастен архиепископ Новгородский Феофил. Его арестовали и отослали в Москву под стражей. Все архиерейское имущество, множество золота, серебра и сосудов изъяли в великокняжескую казну. В Москве Феофил без суда был заключен в Чудов монастырь, где и скончался в 1484 году. В Новгород прислали из Москвы нового архиепископа – Сергия, бывшего до этого насельником Троице-Сергиева монастыря. Вскоре он повредился в рассудке. Преемником Сергия в декабре 1484 года стал архимандрит Чудова монастыря в Московском Кремле Геннадий Гонзов, «муж сановитый, разумный, и добродетельный, и Божественному Писанию довольный».

В 1480 году на Русь вторгся последний хан Золотой Орды Ахмад. Некоторые бояре советовали Иоанну III уклониться от сражения и удалиться в безопасные места. Митрополит Геронтий и духовник великого князя архиепископ Ростовский Вассиан советовали действовать решительно. Великий князь выступил против хана с войском. Расположив войско на удобной позиции, Иоанн вернулся в Москву. До серьезных военных действий дело не дошло. В Москве поднялся ропот: решили, что великий князь оставил войско по малодушию. Архиепископ Вассиан укорял Иоанна, назвал его беглецом и прибавил: «Вся кровь христиан падет на тебя за то, что ты, выдав их, бежишь прочь, не сразившись с татарами. И чего боишься смерти? Не бессмертный ты человек, а смертный. Дай войско в мои руки — увидишь, уклоню ли я, старик, лицо свое пред татарами». Когда Иоанн Васильевич отправлялся обратно к войску, митрополит Геронтий напутствовал его следующими словами: «Бог да сохранит царство твое силою Своего Честного Креста и даст тебе победу на врагов молитвами Пречистой Богородицы и всех святых. Только мужайся и крепись, сыне духовный, как добрый воин Христов. Господь сказал: Пастырь добрый душу свою полагает за овцы, а наемник, видя волка грядущего, оставляет овец и убегает... Ты, государь, не как наемник, но как истинный пастырь потщись избавить врученное тебе словесное стадо Христовых овец от грядущего ныне волка. А Господь Бог укрепит тебя и поможет тебе и всему твоему христолюбивому воинству». Все присутствующее при этом духовенство сказало: «Аминь».

Русское и татарское войска встали одно против другого по берегам реки Угра. Произошло несколько перестрелок. Вдруг в Москве получили весть, что великий князь посылал просить мира у Ахмада. При этой вести духовенство направило два увещательных послания к Иоанну Васильевичу. Одно было отправлено архиепископом Вассианом. Второе послание написал к великому князю митрополит Геронтий от лица всех епископов и духовенства. В послании, в частности, говорилось следующее: «Мы все благословляем тебя, великого государя русских земель, и молим Господа Бога и Пречистую Богоматерь о тебе, и о твоем сыне, и о твоих братьях, и о всех ваших князьях, боярах, воеводах и христолюбивом воинстве, да подкрепит Он вас постоять мужественно за святые церкви Русской земли и за нашу чистую православную веру и да пошлет вам на помощь воеводу небесных сил архистратига Михаила».[130] Это послание, впрочем, было написано через два дня после бегства Ахмада с берегов Угры. Ахмад бежал 11 ноября. «Во всяком случае, беспристрастная история никогда не забудет, что в деле окончательного освобождения России из-под ига татарского русское духовенство принимало самое горячее и самое благодетельное участие».[131] В память избавления Руси от нашествия Ахмада 23 июня была установлена очередная память Владимирской иконе Божией Матери.

В конце своего митрополичьего служения митрополит Геронтий направил два послания в Вятскую землю: одно к духовенству, другое ко всем жителям. В первом послании митрополит Геронтий укорял вятское духовенство за его крайнюю небрежность к своему долгу и за то, что оно венчало браки в недозволенных степенях родства плотского и духовного, а также венчало пятый, шестой, даже седьмой браки, не препятствовали пасомым заниматься грабежами и убийствами. Митрополит Геронтий угрожал священникам отлучением от Церкви, если они не исправятся и не позаботятся об исправлении нравов своих духовных чад и об их покорности великому князю. Во втором послании митрополит писал к вятчанам: «Вы зоветесь христианами, а живете хуже язычников: обижаете соборную Церковь Русской митрополии, разоряете церковные законы, грубите своему государю — великому князю и издавна пристаете к его недругам да и сами воюете беспрестанно его вотчину, губите христиан убийством, пленом и грабежом, разоряете церкви, а челом своему государю за грубость не бьете. До сих пор государь по моему ходатайству терпел и не казнил вас, ожидая вашего челобитья и покаяния, а вы все не исправляетесь. Теперь пишу к вам в последний раз: перестаньте от своего злого дела. Церковь соборную Русской митрополии держите честно по старине, а государю нашему бейте челом, все пограбленное возвратите, пленников отпустите. А если не послушаете нас и своему государю не покоритесь, то я уже написал вашим духовным отцам, чтобы они затворили Божии церкви и ушли вон из вашей земли, иначе и сами они вместе с вами будут неблагословенны и прокляты».[132] Надо сказать, что церковные нестроения в Вятской земле отчасти объяснялись тем, что Вятка существовала фактически независимо. В 1489 году посланное Иоанном III войско осадило главный город Вятской земли Хлынов. Вятчане не стали сопротивляться и изъявили полную покорность.